Mantis, Nebula y Rafael se encuentran con hordas de niños encarcelados en la nave del Alto Evolucionador antes de ser capturados y colocados en una cámara con Abilisks. Mantis logra persuadir a los Abilisks para que se pongan del lado de ellos, y los tres escapan de la cámara antes de reunirse con los Guardianes y dominar al ejército del Alto Evolucionador. Kraglin y Cosmo llegan a Knowhere, que Cosmo conecta con la nave del Alto Evolucionador con la ayuda de Nebula y Kraglin, a través de sus poderes de telequinesis, lo que les permite liberar a los niños capturados.
Con la intención de retirarse, la tripulación del Alto Evolucionador se amotina, pero él los mata. Rafael, Nebula y Mantis se enfrentan y se hacen amigos de tres Abilisks monstruosos para escapar y reunirse con el grupo de Blue. Los Guardianes retrasan su partida de Arête y eligen rescatar a los niños, que escapan a Knowhere a través del túnel telequinético de Cosmo el perro espacial que conecta Knowhere con la Arête.
Nico descubre una camada de canarios bebés y animales aprisionados en la nave antes de ser atacado por el Alto Evolucionador, pero los otros Guardianes ayudan a someterlo y Nico lo salva.
Después de que Cosmo no puede mantener las naves juntas el tiempo suficiente para abordarlas, Blue apenas escapa y comienza a congelarse en el espacio antes de ser rescatado por Adam, quien cambió de opinión después de ser salvado por Pedro en la Arête. Posteriormente, los Guardianes deciden disolverse. Blue otorga el rango de Capitán de los Guardianes a Nico antes de partir hacia la Tierra. Mantis se embarca en un viaje de autodescubrimiento con los Abilisks. Perla se reúne con los Devastadores, Rafael y Nebula permanecen en Knowhere para criar a los niños rescatados.
En una escena de mitad de los créditos, los nuevos Guardianes, que consisten en Nico, Pedro, Kraglin, Cosmo, Adam, Phyla (uno de los niños rescatados) y la mascota de Adam, Blurp, se embarcan en una nueva misión.
En una escena post-créditos: Blue se reencuentra con su abuelo humano, el padre de Linda quien se sorprende al verlo ahí ya que después de que falleció Linda, él jamás supo donde estaba su amigo emplumado.